Музей истории города и флота располагает тремя залами. Основная экспозиция посвящена Северному флоту  и флотской столице.

Первый зал рассказывает о далеком прошлом поселка Ваенга, основанного в 1896-1897 гг. Здесь представлены материалы о боевых действиях в годы  Великой Отечественной войны, об известных героях-североморцах, о том вкладе, который внесла маленькая Ваенга в победу над врагом.

Экспонаты второго зала повествуют о рождении Североморска − столицы Северного флота. Экспозиция состоит из нескольких разделов: история строительства города, современное развитие культуры, сфер образования, здравоохранения, бытового обслуживания, а также разделов рассказывающих о дружественных связях и спортивных достижениях североморцев.

Третий зал  знакомит с историей надводных сил и созданием эскадры Северного флота, рассказывает о североморцах, отличившихся при исполнении обязанностей военной службы в послевоенный период. Особое внимание посетителей привлекают витрины зала, посвященные экипажу АПРК «Курск» и летчику – палубнику Герою РФ Т. А. Апакидзе. экспонаты, которые познакомят посетителей с историей военно-воздушных, надводных, подводных сил Северного флота.